XX wiek Po zakończeniu wojny w roku 1918 władzę nad miastem przejęły na krótko rady robotniczo-żołnierskie. Bayreuth już w latach dwudziestych było silnie powiązane z ruchem nazistowskim. Bliskie osobiste więzi łączyły rodzinę Wagnerów z Adolfem Hitlerem, który w roku 1923 po raz pierwszy odwiedził potomków słynnego kompozytora – zażyłość była tak daleka, że dzieci z rodziny Wagnerów zwracały się do wodza III Rzeszy per wujku.
Po przejęciu władzy przez nazistów Bayreuth w roku 1933 zostało stolicą okręgu partyjnego Bawarska Marchia Wschodnia (Gau Bayerische Ostmark). Szczycono się, że Bayreuth jest ulubionym miastem Hitlera. Naziści nosili się z ambitnymi planami przebudowy miasta, które osobiście zatwierdził Hitler i jego ulubiony architekt Albert Speer. Zrealizowano tylko niewielką ich część, adaptując budynek ujeżdżalni margrabiów na miejsce wieców i wyburzając pobliskie stajnie, na których miejscu powstał plac defilad. W Bayreuth umiejscowiono również centralę Narodowosocjalistycznego Związku Nauczycieli (Nationalsozialistischer Lehrerbund). W roku 1937 koło miasta poprowadzono nowo wybudowaną autostradę.