W 1552 roku Yoshiteru zawarł pokój z Nagayoshi Miyoshim i Hisahide Matsunagą, co umożliwiło mu powrót do Kioto. W następnym roku, Yoshiteru z pomocą Harumoto rozpoczął wojnę przeciwko Nagayoshiemu. Dzięki pomocy Yoshikaty Rokkaku wojna toczyła się korzystnie dla sioguna.
Podczas sprawowania władzy w Kioto i prowadzenia wojny przeciwko Nagayoshiemu godnymi uwagi wydarzeniami były: 1554-64 - Motonari Mōri, wasal Ōuchiego, został jego następcą i w ciągu 10 lat umocnił swą pozycję. 1557 - cesarz Ōgimachi wstąpił na "wieczysty tron"
W 1558 r. po szybkim i niespodziewanym ataku Nagayoshiego na Kioto, Yoshiteru ponownie uciekł ze stolicy. Tym razem został schwytany przez oddziały Nagayoshiego, który wszakże nie zabił sioguna, bo obawiał się wybuchu wojny domowej o schedę po siogunacie Ashikaga. Zezwolił więc Yoshiteru na powrót do Kioto pod warunkiem, że ten zostanie pod jego jurysdykcją.