Wkrótce jednak obydwaj rozdzielili się i wznieśli dwie niezależne cerkwie (świątynia zbudowana przez Teraponta stała się początkiem Monasteru Terapontowskiego); świątynia wzniesiona przez Cyryla nosiła wezwanie Zaśnięcia Matki Bożej i była wzniesiona z drewna. Cyryl został pierwszym przełożonym wspólnoty i kierował nią przez dalsze trzydzieści lat, do swojej śmierci. Wprowadził w klasztorze wyjątkowo surową regułę. W 1427 w monasterze przebywało ok. 50 mnichów. Po śmierci Cyryla kierownictwo klasztorem przejął ihumen Tryfon (zm. 1447). W tym okresie klasztor zaczął już zyskiwać na znaczeniu jako ośrodek prawosławnego życia duchowego. Z tego powodu zaczął on również być wspierany finansowo przez szlachtę rosyjską, w tym książąt moskiewskich. Dzięki temu w okresie zarządzania monasterem przez Tryfona została wzniesiona nowa drewniana cerkiew Zaśnięcia Matki Bożej. Istniała ona do 1497, gdy zniszczył ją pożar. Na jej miejscu wybudowany został murowany sobór, budowany przez budowniczych z Rostowa na czele z mistrzem Prochorem. Jest to świątynia jednokopułowa, do której w ciągu stuleci dobudowano kilka kaplic bocznych. W 1447 powstał główny ikonostas soboru, uzupełniany później o nowe wizerunki. Od 1645 jego częścią są srebrne królewskie wrota, ufundowane przez cara Aleksego III.