2 marca 1944 zdegradowano go do stopnia kapitana I rangi i mianowano kierownikiem wyższych kursów wojskowo-politycznych Floty Wojskowo-Morskiej. Dzięki pomocy dowódcy floty, Nikołaja Kuzniecowa, 21 lipca 1944 przywrócono mu stopień kontradmirała i wyznaczono szefem Zarządu Propagandy i Agitacji Głównego Zarządu Politycznego Czerwonej Floty ZSRR, a w grudniu 1944 szefem Głównego Zarządu Politycznego Czerwonej Floty ZSRR, dzięki czemu Kułakow stał się drugą osobą w radzieckiej marynarce wojennej.
W marcu 1945 ponownie został członkiem Rady Wojskowej Floty Północnej, a w czerwcu 1946 zastępcą głównodowodzącego Floty Wojskowo-Morskiej ZSRR ds. politycznych; 24 maja 1945 awansowano go na wiceadmirała. 12 stycznia 1948 brał udział w "sądzie honorowym" w sprawie Nikołaja Kuzniecowa, Lwa Gallera, Władimira Ałafuzowa i Gieorgija Stiepanowa oskarżonych o działalność antypaństwową i antypartyjną. W tej sprawie reprezentował w jednej osobie zarówno sędziego, jak i prokuratora. Jak później wspominał Kuzniecow, Kułakow nazywał oskarżonych wszelkimi nieprzyzwoitymi słowami i domagał się ukarania ich tak surowo, jak to tylko możliwe.