Jego dwa gole i pięć asyst w styczniu 2017 przyniosły mu nagrodę dla Piłkarza Miesiąca League Two. 9 kwietnia 2017 roku otrzymał nagrodę EFL dla Młodego Piłkarza Roku za swoje osiągnięcia w tym sezonie.
Brentford 18 lipca 2017 roku Watkins dołączył do klubu Championship, Brentford, podpisując czteroletni kontrakt z opcją przedłużenia o kolejny rok. Kwota transferu nie została ujawniona, ale według doniesień wyniosła 1,8 miliona funtów.
Pierwszego gola dla Brentford zdobył 8 sierpnia podczas zwycięstwa 3-1 po dogrywce w meczu wyjazdowym z AFC Wimbledon w pierwszej rundzie EFL Cup.
9 sierpnia 2019 roku Watkins podpisał nowy czteroletni kontrakt z opcją przedłużenia o kolejny rok. 29 września 2019 roku strzelił pierwszego hat-tricka w wygranym 3-1 dla Brentford zdobył w meczu Championship przeciwko Barnsley.
W sezonie 2019-2020 Watkins wystąpił 50 razy i strzelił 26 goli we wszystkich rozgrywkach, który zakończył się porażką w finale play-offów Championship.
Aston Villa 2020-2023 9 września 2020 roku Watkins dołączył do klubu Premier League, Aston Villa, podpisując pięcioletni kontrakt. Był to rekordowy transfer dla Aston Villa, wynoszący 28 milionów funtów, z możliwością wzrostu do 33 milionów.